Действие разворачивается в эпоху Великой депрессии, где уныние и безысходность становятся фоном для человеческих страстей. Бродяга Фрэнк Чемберс, ищущий случайный заработок, попадает на бензоколонку, принадлежащую пожилому греку Нику Пападакису. Вместе с ним здесь живёт и работает его молодая жена Кора, скучающая в браке, лишённом тепла и понимания.
Фильм «Охотник» — это жёсткая криминальная драма с элементами биографии и напряжённого триллера, где главный герой — ветеран, чья жизнь превратилась в непрерывную погоню. Ральф Торсон, прозванный Папой, — человек с уникальной, почти архаичной профессией. Он не полицейский, а частный охотник за головами, мастер поимки беглых преступников, выпущенных под залог.